Dirigido por el propio Prince, el video comienza con palomas saliendo de una puerta doble, mostrando a Prince en una bañera poco iluminada.

Su estética minimalista, su atmósfera dramática y su narrativa visual lo han convertido en uno de los más emblemáticos de la década. Abre camino al estilo cinematográfico de Purple Rain.

Según el comentario del DVD de la película Purple Rain (1984), el director Albert Magnoli le pidió a Prince que escribiera una canción que coincidiera con el tema de un segmento particular de la película que involucraba las dificultades parentales entremezcladas del personaje de Prince, The Kid, con su padre Francis L. (Clarence Williams III) y su madre (Olga Karlatos) y una historia de amor con Apollonia (Apollonia Kotero). A la mañana siguiente, Prince había compuesto dos canciones, una de las cuales era «When Doves Cry». Según el biógrafo de Prince, Per Nilsen, la canción se inspiró en su relación con Susan Moonsie, miembro de Vanity .

«When Doves Cry» fue el primer sencillo número 1 de Prince en el Billboard Hot 100, permaneciendo allí durante cinco semanas, y también fue un éxito mundial. Según Billboard, fue el sencillo más vendido de 1984. Está certificado como Platino por la Asociación de la Industria de la Grabación de América (RIAA). Fue el último sencillo lanzado por un artista en solitario en recibir una certificación de platino antes de que se redujeran los requisitos de certificación en 1989. «When Doves Cry» ocupó el puesto número uno en los sencillos Billboard Year-End Hot 100 de 1984. Tras la muerte de Prince en 2016, la canción volvió a aparecer en la lista Billboard Hot 100 en el número ocho, su primera aparición en el top 10 desde la semana que finalizó el 1 de septiembre de 1984.

El video musical, dirigido por Prince, se estrenó en MTV en junio de 1984. Comienza con palomas blancas que emergen de puertas dobles para revelar a Prince en una bañera, luego lo muestra interpretando la canción en varias escenas. El video provocó controversia entre los ejecutivos de la cadena, quienes pensaron que su naturaleza sexual era demasiado explícita para la televisión. «When Doves Cry» ocupa el puesto número 37 en la lista de Rolling Stone de las 500 mejores canciones de todos los tiempos y está incluida en las 500 canciones que dieron forma al rock and roll del Salón de la Fama del Rock and Roll.